La maduración de frutos en árboles aislado=
s de
Acnistus arborescens (Solanaceae) fomenta la dispersión de semillas por ave=
s en
un parque urbano costarricense
Recibido:
12/09/2025 Aceptado: =
22/01/2026
Sergio
Gabriel Quesada-Acuña , Harold Arias-LeClaire =
2
, Carolina Seas 3<=
/span>
, Paola Gastezzi-Arias 4=
, Gabriela Pérez Gómez 5=
=
1.
Universidad Estatal a Distancia, Vicerrectoría de Investigación, Laborator=
io
de Ecología Urbana, 2050 Sabanilla, San José, Costa Rica; sque=
sadaa@uned.ac.cr
2.
Universidad Estatal a Distancia, Vicerrectoría de Investigación, Laborator=
io
de Ecología Molecular y Evolutiva, 2050 Sabanilla, San José, Costa Rica; <=
/span>aria=
sh@uned.ac.cr
3.
Universidad Estatal a Distancia, Vicerrectoría de Investigación, Unidad de
Ciencia Abierta, 2050 Sabanilla, San José, Costa Rica; csea=
s@uned.ac.cr
4.
Universidad Estatal a Distancia, Vicerrectoría de Investigación, Laborator=
io
de Vida Silvestre y Salud, 2050 Sabanilla, San José, Costa Rica; pgas=
tezzi@uned.ac.cr
5.
Universidad Estatal a Distancia, Vicerrectoría de Investigación, Laborator=
io
de Vida Silvestre y Salud, 2050 Sabanilla, San José, Costa Rica; gper=
ez@uned.ac.cr
RESUMEN: La dispersión de
semillas es un factor clave de la regeneración natural y sucede en todo t=
ipo
de áreas verdes, incluso en aquellas rodeadas por urbanismo, donde las
investigaciones sobre este tema son escasas. Objetivo: Comparar la ornitocoria en tres micrositios de un parque urbano:
césped, borde de bosque y bajo árboles aislados de Acnistus arborescens, considerando aspect=
os
ecológicos, fenológicos y climáticos. La metodología adoptada fue
cuantitativa, con un diseño cuasiexperimental y enfoque comparativo: hici=
mos
dos muestreos por mes durante doce meses consecutivos, colocando veinte
trampas de semillas (0,71 m x 0,71 m) en cada micrositio para cuantificar=
la
dispersión y analizar la germinación. Como resultados, detectamos más
excretas en época lluviosa y bajo árboles aislados con frutos maduros. La
cantidad de semillas excretadas y de semillas libres no difiere entre épo=
cas
ni entre micrositios, pero se acumula bajo árboles con frutos maduros. La
riqueza de especies dispersadas, diversidad y dominancia fue mayor en el
borde de bosque. La abundancia de semillas fue mayor bajo árboles aislado=
s.
El porcentaje de germinación no mostró diferencia entre tratamientos. La
variable “maduración de frutos” mostró efecto sobre la cantidad de excret=
as
de aves. Las variables “etapa fenológica”, “viento” y “maduración de los
frutos” mostraron efecto sobre la dispersión de semillas en excretas de a=
ves.
En conclusión, nuestra investigación indica que la densidad de excretas y
semillas dispersadas aumenta con la
presencia de frutos maduros en los árboles aislados y que la diversidad de
las especies vegetales dispersadas se mantiene alta en el borde de bosque.
Los patrones ecológicos estudiados son aplicables a la restauración ecoló=
gica
de ecosistemas urbanos.
ABSTRACT: “Fruit ripening on isolated Acnistus=
arborescens (Solanaceae) trees p=
romote
seed dispersal by birds in a Costa Rican urban park”. Seed dispersal is a =
key
factor in natural regeneration and occurs in all types of green areas, even
those surrounded by urban development, where research on this topic is sca=
rce.
Objective: To compare ornithochory in three
microsites of an urban park: lawn, forest edge and under isolated Acnistus=
arborescens trees, considering
ecological, phenological and climatic aspects. The methodology adopted was
quantitative, with a quasi-experimental design and comparative approach: we
carried out two samplings per month for twelve consecutive months, placing
twenty seed traps (0.71 m x 0.71 m) in each microsite to quantify dispersi=
on
and analyze germination. As a result, we detec=
ted
more excrement during the rainy season and under isolated trees with ripe
fruit. The amount of excreted and free seeds did not differ between season=
s or
microsites, but accumulated under trees with ri=
pe
fruit. Dispersed species richness, diversity, and dominance were higher at=
the
forest edge. Seed abundance was higher under isolated trees. Germination
percentage did not differ between treatments. The variable "fruit
ripening" showed an effect on the quantity of bird droppings. The
variables "phenological stage," "wind," and "fruit
ripening" showed an effect on seed dispersal in bird droppings. In
conclusion, our research indicates that the density of dispersed droppings=
and
seeds increases with the presence of ripe fruit on isolated trees, and that
the diversity of dispersed plant species remains high at the forest edge. =
The
ecological patterns studied are applicable to the ecological restoration of
urban ecosystems.
Key words: Germination; nat=
ural
regeneration; ornithochory; seed rain; urban
ecology.
=
INTRODUCCIÓN
La dispersión de semillas es un factor cl=
ave
de la regeneración natural y está relacionada con procesos ecológicos como:
colonización de nuevas áreas por nuevas plantas, formación de refugio para=
la
biodiversidad, conservación de la diversidad genética, y aumento de la
complejidad estructural del paisaje (Holl et al., 2000; Kämpf-Binelli
et al., 2000; Hooper et al., 2005; Guix, 2007;=
Aud
& Ferraz, 2012; Emer et al., 2020). En los ecosistemas tropicales, el
fenómeno de la dispersión ha sido ampliamente estudiado (Schupp 1993; Schu=
pp
et al., 2010; Bechara et al., 2016; Camargo et al., 2021) y se considera a=
las
aves de los principales dispersores por su diversidad, variabilidad de su
dieta, capacidad de adaptación y desplazamiento (Wenny et al., 2011; Karub=
ian
et al., 2012; Sheldon & Nadkarni, 2013; Palacio, 2019). La dispersión =
de
semillas por aves u ornitocoria sucede en todo=
tipo
de áreas verdes y fragmentos de bosque, incluso aquellos rodeados por
urbanismo, porque las aves pueden visitar árboles aislados y generar una
concentración de semillas bajo ellos, por lo cual funcionan como “núcleos =
de
dispersión” (Galindo-González et al., 2000; Pejchar
et al., 2008; Cole et al., 2010; Corbin & Holl, 2012; Charles et al.,
2019; Miranda et al., 2019). Se ha observado que este proceso de nucleació=
n se
favorece con la presencia de árboles y arbustos nativos, los cuales ofrece=
n a
las aves recursos adicionales al sitio de descanso, como alimento o refugio
para anidación (Mikich & DaSilva-Possette, 2007; Estrada & Sánchez, 2012; Alborno=
z et
al., 2013; Bechara et al., 2016). En todo caso, la dispersión de semillas =
es
un proceso ecológico complejo que involucra relaciones mutualistas entre
plantas y frugívoros, de manera que es un fenómeno que puede analizarse en
múltiples escenarios (Schupp 1993; Schupp et al., 2010; Wenny
et al., 2011; Karubian et al., 2012; Camargo et al., 2021). Para
analizar la dispersión de semillas debe considerarse dos aspectos: la cant=
idad
y la calidad (o viabilidad) de los propágulos diseminados (Schupp 1993;
Loiselle & Blake 1999; Domínguez-Domínguez et al., 2006; Spiegel &
Nathan, 2007; Salvande et al., 2011; Palacio, =
2019).
Para que la dispersión sea efectiva, los componentes cantidad y calidad son
complementarios y han sido estudiados mediante observación directa,
experimentos de alimentación en cautividad temporal, técnicas biotecnológi=
cas
para el reconocimiento individual de aves e incluso simulaciones
computadorizadas (Domínguez-Domínguez et al., 2006; Carlo & Morales, 2=
008;
Schupp et al., 2010; Viana et al., 2013). Sin embargo, el método más natur=
al,
confiable y menos invasivo, es la recolección de las excretas mediante tra=
mpas
de tela colocadas a cierta altura sobre el suelo, que permite estudiar los
patrones de dispersión de las especies vegetales en un área y tiempo
específico (Galindo-González et al., 2000; Barrantes & Pereira, 2002; =
Tomazi et al., 2010; Lindell et al., 2012). En Costa Rica los estudios sobre ornitocoria son escasos y la mayoría se desarrolla en
bosques secundarios protegidos, pastizales rurales abandonados, agropaisajes fragmentados inmersos entre áreas prote=
gidas
o similares (Finegan & Delgado, 2000; Barrantes & Pereira, 2002;
Carnevale & Montagnini, 2002; Cole, 2009; =
Cole
et al., 2010; Reid et al., 2012; Wolfe et al., 2014). Aún más escasas son =
las
investigaciones sobre ornitocoria en ecosistem=
as
urbanos costarricenses y su importancia radica en que el desarrollo
inmobiliario busca también restaurar y proteger áreas verdes para conserva=
ción
del paisaje y la biodiversidad, dando un valor agregado para la recreación=
y
salud mental de los habitantes (DiStéfano et a=
l.,
1996; Estrada & Sánchez, 2012; Gastezzi-Arias et al., 2017). Considera=
ndo
esta tendencia, se justifica generar conocimientos científicos aplicables =
a la
restauración ecológica de las áreas verdes en la Gran Área Metropolitana de
Costa Rica, donde se estima que existen más de mil especies de árboles y
arbustos nativos utilizadas por aves (Estrada & Sánchez, 2012). Una de=
las
especies pioneras nativas más abundantes en los hábitats urbanos
costarricenses es Acnistus arborescens
(L.) Schltdl. (Solanaceae=
),
conocido como güitite, el cual produce grandes
cantidades de bayas anaranjadas apetecidas por las aves (DiStéfano
et al., 1996; Estrada & Sánchez, 2012; Verçoza
et al., 2012; Freire-DeBrito et al., 2014). Nuestro
objetivo con esta investigación es determinar la orni=
tocoria
en tres micrositios de un parque urbano: césped, borde de bosque y bajo
árboles aislados de A. arborescens, considerando aspectos ecológicos,
fenológicos y climáticos. Enfocamos nuestro análisis comparativo en la
densidad de excretas y semillas dispersadas, la diversidad (riqueza y
abundancia) de las especies vegetales dispersadas y el porcentaje de germi=
nación,
pues nuestra hipótesis es que la maduración de frutos de A. arborescens fomenta la visitaci=
ón y
permanencia de las aves (Karubian et al., 2012; Rojas-Rodríguez &
Torres-Córdoba, 2012).
=
Sitio de estudio: Realizamos la investigación en el Parque d=
el
Este, San Rafael de Montes de Oca, San José, Costa Rica, a una altitud
promedio de 1 350msnm (Figura 1). El parque mide 24 hectáreas, se encuentra
rodeado por construcciones urbanas y conserva fragmentos de bosque húmedo
premontano de crecimiento secundario en remanentes de bosque ribereño. En =
las
áreas verdes del parque se realizan labores de jardinería y se observan
árboles aislados como: Trichilia havanensis, Acnistus arborescens,
Selección de árboles, caracterización fenol=
ógica
y muestreo: Seleccionamos diez árboles aislados de A. arborescens, sin
enredaderas o similares en sus ramas, ni traslape horizontal ni vertical en
sus copas, rodeados a nivel de suelo por césped recortado y a una distanci=
a de
separación de al menos 3m hasta la copa más cercana (=
Derroire
et al., 2016; Charles et al., 2019). Los árboles seleccionados tenían un
tamaño y desarrollo similar considerando tres parámetros: diámetro a la al=
tura
del pecho (DAP) mayor a 5cm; diámetro de copa (DCP) mayor a 3m; y altura t=
otal
mayor a 2m (Albornoz et al., 2013). Anotamos la distancia mínima de cada
arbusto hacia el borde de bosque más cercano y la etapa fenológica de cada
arbusto en cada muestreo quincenal, considerando: etapa vegetativa, florac=
ión,
inmadurez y maduración. Agrupamos las etapas en dos categorías según la
presencia o ausencia de frutos maduros (Ortiz, 1990; Newstrom et al., 1994;
Hudson, 2010; Morellato et al., 2010).
Realizamos=
dos
visitas mensuales durante un año (julio 2021 a junio 2022), siempre sin
visitantes dentro del parque. En cada visita colocamos dos trampas de semi=
llas
bajo la copa de cada arbusto seleccionado (20 en total), 20 trampas en el
borde de bosque y 20 en el césped. Colocamos todas las trampas al azar
mediante estrategias según cada escenario: bajo cada arbusto generamos núm=
eros
al azar que correspondían a un punto cardinal y la trampa no sobrepasaba la
línea de circunferencia de la copa; en el borde de bosque recorrimos un
sendero circular existente de aproximadamente 1km de largo, colocando tram=
pas
separadas entre 20m y 50m según números aleatorios generados por computado=
ra
para abarcar toda la longitud; en el césped dividimos el área rectangular =
en
40 cuadrantes numerados y colocamos las trampas según números aleatorios
generados por computadora para abarcar toda el área.
=
![](3D"4-6083_galerada_44-58_files/image005.jpg")
Fig. 1. Ubicación =
del Parque
del Este, San Rafael de Montes de Oca, San José, Costa Rica.
Cada tramp=
a de
semillas era un cuadrado de sarán verde oscuro 90% (medidas: 0,71m x 0,71m=
=3D
0,50m2), con estructura en varilla de construcción # 2 para que
permaneciera sujeta al suelo a 0,25m de=
alto para
minimizar la depredación de semillas (Beckman & Muller-Landau, 2007; <=
span
class=3DSpellE>Tomazi et al., 2010). Las trampas permanecieron abie=
rtas
de 05:30 am a 10:30 am, para un total de 7 200 horas de muestreo. Escogimo=
s el
horario considerando el periodo en que los murciélagos cesan su actividad y
las aves intensifican sus esfuerzos de forrajeo y alimentación (Ralph et a=
l.,
1996; Pejchar et al., 2008). Cuando las trampas
estaban abiertas anotamos la velocidad del viento una vez por hora (km / h)
con un anemómetro digital portátil para estimar un promedio por muestreo. =
Al
finalizar retiramos las trampas y seleccionamos in situ las excretas de aves y las semillas libres dispersadas=
por
otros mecanismos de ornitocoria: frutos picote=
ados,
regurgitación y fragmentos de frutos. Excluimos las semillas con alas o
vilanos cuyo vector de dispersión es el viento o la gravedad (Slocum &
Horvitz, 2000; Mikich & DaSilva-Possette, 2007).
Germinación en laboratorio: El mismo = día de su recolección llevamos el material al Laboratorio Oficial de Análisis de Cal= idad de Semillas del Centro para Investigaciones en Granos y Semillas (CIGRAS) = de la Universidad de Costa Rica (UCR), en sobres de papel rotulados individua= lmente. Cuantificamos todas las semillas separándolas según su procedencia considerando si atravesaron el tracto digestivo del ave (excretadas) o no (semillas libres, frutos maduros enteros y frutos verdes enteros). Cuando = era necesario manipulamos los frutos para extraer las semillas y colocamos tod= as las semillas en placas Petri esterilizadas de 90mm de diámetro, sobre un sustrato de papel filtro cualitativo N° 101 rotulado, humedecido con 4ml de agua destilada. Colocamos las placas en una cámara de germinación programada con fotoperiodo de 12h luz, temperatura 3= 0°C y humedad relativa 98% (Domínguez-Domínguez et al., 2006; Cabrera et al., 2010; Quesada-Acuña et al., 2018). Revisamos la germinación quince días después de la siembra para estimar el porcentaje de germinación, considera= ndo “germinadas” las semillas que mostraron una emergencia normal de la radícu= la hasta alcanzar una longitud equivalente al doble de la semilla (Tenorio-Galindo et al., 2008; Cabrera et al., 2010). Utilizamos la aparie= ncia de la semilla, la germinación y la plántula para identificar las especies vegetales con ayuda de guías especializadas y una colección de referencia = de frutos y semillas recolectados en el sitio de estudio en los días de muest= reo. Para la discusión solamente consideramos la conespecificidad de Acnistus= arborescens (Slocum & Horvitz, 2000).
Análisis estadístico: Estimamos=
la
cantidad de excretas, semillas excretadas y semillas libres (dispersadas p=
or ornitocoria sin digestión, como frutos picoteados,
fragmentos de frutos o regurgitación) para cada uno de los tres micrositios
(bajo árboles de A. arborescens,
borde de bosque y césped) y comparamos los valores (variables dependientes)
mediante chi cuadrado de contingencia o bondad de ajuste, considerando la
estación climática (seca o lluviosa) y el estado fenológico de A. arborescens
(variables independientes). Con el propósito de estudiar la diversidad de =
lo
dispersado cuantificamos la cantidad de especies totales (riqueza) y el to=
tal
de semillas (abundancia) para hacer comparaciones mediante chi cuadrado de
contingencia o bondad de ajuste. Además, estimamos el índice de diversidad
Shannon y el índice de dominancia Simpson para cada ambiente. Estimamos el
porcentaje de germinación promedio para cada categoría según la procedenci=
a de
la semilla (excretadas, semillas libres, frutos maduros enteros y frutos
verdes enteros) y los comparamos con un análisis de varianza Kruskal-Walli=
s. Finalmente,
generamos dos modelos lineales generalizados gaussianos (GLM) para analizar
factores que podrían afectar la dispersión. Con el primer GLM analizamos el
efecto de las variables arbustivas (DAP, DCP, altura, distancia, maduració=
n)
sobre la cantidad de excretas de aves. Con el segundo GLM (saturado)
analizamos el efecto de las diez variables estudiadas, incluyendo arbustiv=
as,
fenológicas (mes, año, etapa) y climáticas (estación, viento) sobre la
cantidad de semillas excretadas. Los análisis los realizamos en R, interfa=
z RStudio (R Development C=
ore
Team, 2022).
Densidad de exc=
retas,
semillas excretadas y semillas libres:
Detectamos más excretas en época lluviosa (promedio =3D 0,35 ± 0,11 excret=
as /m2)
que durante época seca (promedio =3D 0,22 ± 0,06 excretas /m2)
(χ2=3D 10,22; Grados de Libertad GL=3D 1; p< 0,05). Cap=
turamos
más excretas bajo árboles aislados que en los otros micrositios (χ
La cantidad de semillas libres no mostró diferencia signifi=
cativa
entre época lluviosa (promedio =3D 1,20 ± 0,65 semillas /m2) y =
época
seca (promedio =3D 0,96 ± 0,81 semillas /m2) (χ2=3D
2,44; GL=3D 1; p> 0,05). No encontramos diferencia significativa entre =
los
tres micrositios (χ2=3D 2,00; GL=3D 2; p> 0,05; Cuadro =
1).
Considerando la fenología de A.
CUADRO
1. Densidad de excretas de aves, semillas excretadas y semillas libres (
en
tres micrositios de un parque urbano en San José, Costa Rica.
|
Ítems |
Güitite<=
/span> maduro |
Árboles aislados=
|
Güitite<=
/span> no maduro |
Borde de bosque |
Césped |
|
Excretas de aves /m2 |
0,86 ± 0,45a |
0,47 ± 0,14b |
0,34 ± 0,11c |
0,32 ± 0,11c |
0,06 ± 0,04d |
|
Semillas excretadas /m2<= o:p> |
26,63 ± 15,85a= <= o:p> |
18,14 ± 7,81b |
13,89 ± 8,88b |
11,62 ± 7,43b |
1,30 ± 1,96c |
|
Semillas libres /m2 |
3,65 ± 1,76a |
2,11 ± 1,01b |
1,60 ± 1,21b |
1,12 ± 1,18b |
0,01 ± 0,02c |
Not=
a: La
columna “árboles aislados” representa la sumatoria de las dos columnas de =
Acnistus=
arborescens
(güitite) separadas por su fenología (maduro y=
no
maduro). Los valores representan el promedio ± la desviación estándar (DE).
Las letras diferentes indican “diferencia estadística significativa” en la
fila respectiva.
Diversidad de e= species dispersadas: La riqueza de especies disper= sadas fue mayor en el borde de bosque (χ2=3D 12,17; GL=3D 2; p&l= t; 0,05; Cuadro 2). La abundancia de semillas fue mayor bajo árboles aislados (`= 7;2=3D 1488,52; GL=3D 2; p< 0,05; Cuadro 2). La diversidad (índice Shannon) y = la dominancia (índice Simpson) fueron mayores en el borde de bosque (Cuadro 2= ). Las especies más representadas fueron: Acnistus arborescens (40,8%, simultáneamente representa conespecificidad), Ficus pertusa (24,8%) y Ste= mmadenia litoralis (8%).
CUADRO
2. Diversidad de especies dispersadas por aves en tres micrositios de un
parque urbano en San José, Costa Rica.
|
Pa=
rámetro |
Borde de bosque |
Árboles aislados=
|
Güitite<=
/span> no maduro |
Güitite<=
/span> maduro |
Césped |
|
Especies o morfotipos |
21 a |
11 b |
9 b |
5 c |
4 c |
|
Semillas totales |
793 a |
1 542 b |
817 a |
725 a |
15 c |
|
Índice Shannon anual |
2,54 |
1,24 |
1,48 |
0,75 |
1,33 |
|
Índice Simpson anual<= o:p> |
0,86 |
0,56 |
0,68 |
0,36 |
0,72 |
Not=
a: La
columna “árboles aislados” representa la sumatoria de las dos columnas de =
Acnistus=
arborescens
(güitite) separadas por su fenología (maduro y=
no
maduro). Los valores representan el total anual. Las letras diferentes ind=
ican
“diferencia estadística significativa” en la fila respectiva.
Germinación de semillas: El porcentaje de germinación fue ligeramente mayor para las semillas de excretas (promedio =3D 41,57 ± 33,4= 5%), seguido por las semillas libres (promedio =3D 37,18 ± 38,57%), las semilla= s de frutos maduros (promedio =3D 37,15 ± 36,35%) y las semillas de frutos verd= es (promedio =3D 15,77 ± 20,02%), aunque la diferencia no fue estadísticamente significativa (KW=3D 7,31; GL=3D 3; p> 0,05).
Factores que af= ectan la dispersión: Entre las variables arbustivas, solamente “maduración de frutos” mostró un efecto significativo sobre la cantidad de excretas de aves (GLM1, Cuadro 3). Al analizar las variables arbustivas, fenológicas y climáticas en conjunto observamos efectos signif= icativos de “etapa fenológica”, “viento” y “maduración de frutos” sobre la dispersi= ón de semillas en excretas de aves (GLM2, Cuadro 3).
CUADRO
3. Modelos lineales generalizados (GLM) y coeficientes de los efectos de l=
as
variables sobre la ornitocoria en tres microsi=
tios
de un parque urbano en San José, Costa Rica.
|
GLM1 (variables arbustivas
sobre excretas de aves) |
Estimado |
Error =
Est. |
Valor T |
|
Maduración (güitite maduro o no maduro)<= o:p> |
0,522 |
0,169 |
3,075 * |
|
Altura total del
arbusto |
0,001 |
0,001 |
1,146 |
|
DAP (diámetro a la
altura del pecho del arbusto) |
-0,040 |
0,048 |
-0,838 |
|
DCP (diámetro de co= pa del arbusto)<= o:p> |
-0,000 |
0,001 |
-0,568 |
|
Distancia mínima al
bosque de bosque |
0,001 |
0,003 |
0,506 |
|
GLM2 (variables arbustivas,
fenológicas y climáticas sobre la dispersión de semillas en excretas de
aves) |
Estimado |
Error =
Est. |
Valor T |
|
Maduración (güitite maduro o no maduro) |
49,325 |
19,495 |
2,530 * |
|
Velocidad del vient=
o |
3,291 |
1,427 |
2,306 * |
|
Fenología (vegetati=
vo,
floración, inmadurez, maduración) |
-20,440 |
9,003 |
-2,270 * |
|
Época (seca o lluvi=
osa) |
21,963 |
12,250 |
1,793 |
|
Altura total del
arbusto |
0,079 |
0,074 |
1,055 |
|
Año (2021 o 2022) |
22,519 |
24,883 |
0,905 |
|
Mes |
1,667 |
2,948 |
0,565 |
|
DAP (diámetro a la
altura del pecho del arbusto) |
-1,014 |
2,597 |
-0,391 |
|
DCP (diámetro de co=
pa
del arbusto) |
0,015 |
0,068 |
0,222 |
|
Distancia mínima al
borde de bosque |
-0,033 |
0,183 |
-0,179 |
Not=
a: En
la sección “Materiales y Métodos” se describen las variables con mayor
detalle. Las variables se ordenan descendentemente según su valor T
(absoluto). * indica “diferencia estadística significativa”.
Densidad de exc= retas, semillas excretadas y semillas libres: La visitación y permanencia de las aves permite visualizar la ornitocoria “potencial” en un sitio y puede analizarse con el método indirecto de cuantificar sus excretas (Barrantes & Pereira, 2002). En esta investigación encontramos una mayor concentración de excretas bajo árboles aislados, incrementada considerablemente cuando A. arborescens presentaba frutos m= aduros durante la estación lluviosa (Slocum & Horvitz, 2000; Rojas-Rodríguez & Torres-Córdoba, 2012; Camargo et al., 2020). La presencia de frutos altos en azúcares como A. arborescens favorece la visitación y permanencia= de las aves residentes y migratorias (Wolfe et al., 2014; Derroire et al., 2016; Camargo et al., 2020), existen especies de aves que solamente visitan árboles aislados cuando tienen frutos maduros (Barrantes & Pereira, 2002) e incluso se sabe que la tasa de captura de aves aumenta cu= ando el hábitat ofrece frutos maduros (Wolfe et al., 2014).
Por el contrario, cuando los árboles no presentan frutos ma= duros observamos que la lluvia de semillas es muy similar a la del borde de bosq= ue y varias ideas pueden explicar esta tendencia. Aunque algunas especies de av= es pueden visitar árboles aislados sin frutos, principalmente como sitios de descanso, refugio o anidación por temporadas (Slocum & Horvitz, 2000),= la presencia de frutos maduros se convierte en una motivación adicional suficiente para que las aves abandonen la seguridad de la cobertura boscosa (Silva et al., 2008; Lindell et al., 2012; Vespa et al., 2014). Sin embarg= o, cuando la continuidad o cercanía de los árboles aislados lo permite, las a= ves pueden cubrir la distancia de separación sin exponerse demasiado, minimiza= ndo el efecto del aislamiento (Slocum & Horvitz, 2000; Wijdeven & Kuzee, 2000; Dosch et al., 2007). En par= ques urbanos donde las distancias son cortas (menores a 100m) no se observa el efecto de aislamiento que se ha descrito en pasturas rurales dedicadas a ganadería extensiva (Wijdeven & Kuzee, 2000; Dosch et al., 2007; Derroire et al., 2016) y esto favorece la dispersión de semillas. La ornitocoria de un sitio puede cuantificarse por la cantidad de semillas excretadas y de semillas libres, aquellas que son dispersadas por aves con mecanismos que no incluyen la digestión, como fru= tos destruidos con el pico o las patas, regurgitación, o frutos arrancados involuntariamente (Barrantes & Pereira, 2002; Mik= ich & DaSilva-Possette, 2007). Nuestra investi= gación demuestra que bajo árboles con frutos maduros se dispersan más semillas de ambos tipos (Slocum & Horvitz, 2000; Derroire et al., 2016), pero ambas circunstancias de las semillas deben analizarse por separado.
Las semillas excretadas pueden permanecer en el tracto dige= stivo del ave entre 6 y 60 minutos, evitando que las semillas caigan bajo su pla= nta paterna (Gasperin & Pizo, 2012) y obtenien= do beneficios adicionales para su desarrollo, como mayor porcentaje o velocid= ad de germinación o mayor tolerancia a agentes patógenos (Domínguez-Domínguez= et al., 2006; Acosta-Rojas et al., 2012; Karubian et al., 2012; Pérez-Cadavid= et al., 2018). Por otro lado, las semillas libres que caen bajo árboles aisla= dos en maduración están relacionadas con el hábito alimenticio del ave visitan= te y la morfología de los frutos (Barrantes & Pereira, 2002). Por ejemplo, cuando las semillas son grandes el ave puede tardarse entre 3 y 23 minutos para regurgitarla (Gasperin & Pizo, 2012),= pero si las semillas son pequeñas y numerosas como en A. arborescens pueden observarse yigüirros (Tu= rdus grayi) consumiendo frutos enteros o pericos frentirrojos (Psittacara finschi<= /i>) triturando los frutos de manera que las semillas caen a la sombra de la pl= anta paterna y aumentan la conespecificidad (Slocum & Horvitz, 2000). Es probable que varias de las circunstancias descritas se estén combinando pa= ra que la conespecificidad obtenida en nuestra investigación sea superior al = 40%, similar al reportado bajo Ficus spp. en un pastizal arbolado (Slocum & Horvitz, = 2000). Sin embargo, esto no significa que la dispersión sea inviable, pues algunas especies pioneras como A. arborescens tienen éxito germinando a la sombra = de la planta paterna o de otro individuo de su misma especie (Verçoza et al., 2012). Finalmente, estudios enfocados en analizar la regeneración = bajo árboles aislados reportan valores de conespecificidad muy bajos (Derroire et al., 2016), pero esto tal vez se genere = en otras etapas del desarrollo vegetal como plántulas o árboles jóvenes y no precisamente a nivel de dispersión.
Diversidad de e= species dispersadas: La riqueza y diversidad de es= pecies dispersadas es considerablemente mayor hacia el borde de bosque, donde posiblemente las aves tienen dietas más variadas y la diversidad avifaunística podría ser mayor (Wheelwright et al., = 1984; Loiselle, 1990; Loiselle & Blake, 1999; Puebla-Olivares & Winker, 2004; Maruyama et al., 2019; Palacio, 2019; Camargo et al., 2021). Este fenómeno se ha detectado principalmente en los primeros 20m de distancia respecto al borde (Wijdeven & Kuzee, 2000) y en bosques secundarios donde las excr= etas suelen contener varios morfotipos de semillas (Loiselle, 1990), aunque en esta investigación no establecimos comparacion= es sobre la morfología de las semillas. Por otra parte, los resultados sugier= en que los árboles aislados están cumpliendo su función como núcleo de disper= sión al acumular propágulos a su alrededor, especialmente cuando ofrecen frutos maduros (Wenny et al., 2011; Estrada & Sánchez, 2012; Karubian et al., 2012), entonces, es posible que las aves aprovechen el recurso temporal pa= ra alimentarse en mayor proporción de Acnistus arborescens, Ficus pertusa y Stemmadenia lito= ralis, lo que incrementa la abundancia, la conespecificidad y la dominancia, pero reduce la diversidad (Loiselle & Blake, 1999; Slocum & Horvitz, 20= 00; Puebla-Olivares y Winker, 2004; González-Castro et al., 2019).
En términos generales, la ornitocoria<=
/span>
en el parque urbano mostró una composición similar a lo reportado por otras
investigaciones: gran representación de especies pioneras (Pejchar
et al., 2008; Cole et al., 2010; Lindell et al., 2012; Camargo et al., 202=
0),
preponderancia de solanáceas y moráceas (Slocum & Horvitz, 2000; Barra=
ntes
& Pereira, 2002; Dosch et al., 2007; Pejchar et
al., 2008; Cole et al., 2010), presencia importante de aves del género
Además, otra diferencia fundamental de esta investigación respecto a otros estudios es que detectamos la influencia de las aves que = se perchan sobre las trampas. Son muy pocos los investigadores que han cuantificado el efecto de las aves que se perchan y excretan sobre las trampas, al punto que se le considera un evento extraño con potencial para influenciar los resultados (Reid et al., 2012). El único antecedente del q= ue tenemos registro reportó 5 eventos en 1 407 horas de trampeo en pastizal r= ural (0,0035 perchas / hora) y ninguna excreta (Reid et al., 2012). Acá documentamos 15 excretas de tiránidos (Aves: Tyrannid= ae) en 2 400 horas de trampeo en césped urbano (0,006 excretas / hora), once de ellas en octubre 2021, de manera que posiblemente este fenómeno sea mucho = más frecuente en ecosistemas urbanos (Reid et al., 2012) y su efecto se hace especialmente evidente en la estimación del índice de dominancia Simpson.<= /span>
Germinación de semillas: Al analizar el impacto de la dig= estión en el porcentaje de germinación de las semillas observamos una ligera tendencia en favor de las semillas excretadas, pero el efecto no es tan marcado como se esperaba, pues Acosta-Rojas et al. (2012) reportaron que el porcentaje de germinación puede superar hasta el doble en semillas de melastomatáceas. De manera similar, investigaciones sobre A. arborescens reportan porcentaje= s de germinación menores a nuestros resultados en ausencia de tratamientos pre germinativos y mayores utilizando tratamientos pre germinativos (Rojas-Rodríguez & Torres-Córdoba, 2012; Freire-DeBrito et al., 2014).= Al no encontrar un patrón definido, recomendamos desarrollar mayor investigac= ión, preferiblemente con metodología enfocada en evaluar éste u otros posibles efectos de las aves sobre la velocidad de germinación o la resistencia a enfermedades y patógenos en las semillas de güitite (Domínguez-Domínguez et al., 2006; Acosta-Rojas et al., 2012; Gasperin & Pizo, 2012; Karubian et al., 2012). A= demás, aunque no enfocamos esta investigación en la diversidad de la avifauna, durante las visitas detectamos más de 70 especies de aves que utilizan el parque urbano (Apéndice Digital) y cada una de ellas podría generar difere= ntes efectos sobre las semillas que consume (Quesada-Acuña et al., 2018; González-Castro et al., 2019).
Factores que af= ectan la dispersión: Al utilizar modelos para anali= zar factores que afectan la dispersión y patrones ecológicos aplicables a la restauración ecológica de las áreas verdes urbanas, observamos que el fact= or “maduración de frutos” es la única variable arbustiva que mostró un efecto significativo sobre la permanencia de las aves (cantidad de excretas). Al igual que esta investigación, Slocum y Horvitz (2000) reportaron que la al= tura del árbol, la estructura de la copa y la distancia respecto al borde, no tienen efectos significativos sobre la dispersión de semillas por aves. Es posible que la tendencia que encontramos también pueda explicarse porque l= os árboles fueron seleccionados con características de desarrollo similares y porque las distancias dentro del parque urbano no diferían mucho entre sí = (Wijdeven & Kuzee, 20= 00).
Al ampliar la cantidad de factores incluyendo variables arbustivas, fenológicas y climáticas, observamos que dos parámetros redundantes: “etapa fenológica” y “maduración de frutos”, tienen un efecto significativo sobre la dispersión de semillas excretadas. Este fenómeno es redundante porque una categoría resulta de la reclasificación de la otra, = sin embargo, es importante destacar que para futuras investigaciones puede utilizarse cualquiera de las dos y el resultado apoya la estrategia de seleccionar árboles y arbustos nativos consumidos por aves y de fenologías asincrónicas, para potenciar los esfuerzos de restauración ecológica considerando que son menos vulnerables a la pérdida del hábitat y que pued= en permanecer aislados en varias etapas de su desarrollo (Sheldon & Nadka= rni, 2013; Camargo et al., 2020). El tercer parámetro que mostró efecto significativo sobre las semillas excretadas fue la velocidad del viento, lo cual sugiere que las aves pueden esquivar el viento fuerte permaneciendo perchadas, lo que generaría mayor probabilidad de capturar la excreta (Ral= ph et al., 1996). También se ha documentado que a mayor velocidad de viento se reduce la cantidad de insectos volando, de manera que las aves omnívoras forrajean por más tiempo (Moller, 2013). A futuro sería interesante invest= igar más específicamente esta posible correlación. Finalmente observamos que nuestros resultados no se vieron influenciados por la estación climática, = lo cual es contrario a lo reportado por Dosch et al. (2007).
En términos generales, nuestra investigación sugiere que la dispersión de semillas por aves en ecosistemas urbanos muestra similitudes= y diferencias con respecto a estudios similares realizados en Costa Rica en pastizales rurales abandonados o en regeneración temprana (Barrantes & Pereira, 2002; Dosch et al., 2007; Pejchar et = al., 2008; Cole et al., 2010; Reid et al., 2012). El análisis comparativo mostró que la densidad de excretas y semillas dispersadas se relaciona a la prese= ncia de frutos maduros en los árboles aislados, que la diversidad (riqueza y abundancia) de las especies vegetales dispersadas se mantiene alta en el b= orde de bosque y que el porcentaje de germinación de las semillas podría estar mostrando un beneficio germinativo por atravesar el tracto digestivo del a= ve (Acosta-Rojas et al., 2012). Finalmente, nuestra investigación brinda una oportunidad para analizar patrones ecológicos y generar conocimientos científicos aplicables a la restauración ecológica de las coberturas veget= ales urbanas, donde los árboles aislados ofrecen refugio, sitio de descanso y anidación, pero también funcionan como núcleo de dispersión (Mikich & DaSilva-Possette, 2007; Wenny et al., 2011; Albornoz et al., 201= 3) principalmente al ofrecer recursos alimenticios a las aves (Corbin & H= oll, 2012; Estrada & Sánchez, 2012; Bechara et al., 2016).
Agradecemos al Laboratorio de Ecología Urbana (LEU) y a la
Vicerrectoría de Investigación de la Universidad Estatal a Distancia (UNED)
por su financiamiento a través del proyecto PROY-0015-2020. A la Municipal=
idad
de Montes de Oca por fomentar la investigación. A Ester Vargas, Guillermo
Solano y Verónica Campos del Laboratorio Oficial de Análisis de Calidad de
Semillas del Centro para Investigaciones en Granos y Semillas (CIGRAS) de =
la
Universidad de Costa Rica (UCR) por acoger la investigación. A Frank Gonzá=
lez,
Zaidett Barrientos y revisores anónimos por sus sugerencias para mejorar el
manuscrito. Este trabajo es parte de los requisitos de graduación del prog=
rama
de Maestría Académica en Manejo de Recursos Naturales de la UNED, Costa Ri=
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